Control ambiental de la fase macroscópica de Nemalion helminthoides (Rhodophyta) en el campo
DOI:
https://doi.org/10.3989/scimar.2011.75n2263Palabras clave:
carbono, fotoperiodo, análisis multivariante, Nemalion helminthoides, nitrógeno, fenología, ficobilinas, proteina, RDA, temperaturaResumen
En las costas templadas la falta de nutrientes durante el verano, y en particular la falta de N, es la causa principal de la limitación del crecimiento de las algas. Sin embargo en la costa N de España Nemalion helminthoides (Velley) Batters aparece precisamente durante esta época del año, desde mediados de mayo a finales de julio. Por ello se asume que sus requerimientos de nutrientes son lo suficientemente bajos como para aprovechar pulsos ocasionales, y se plantea la hipótesis de que la condición fisiológica del talo mejora durante la ocurrencia de estos pulsos. Para comprobar esta hipótesis se midieron indicadores de la condición fisiológica tales como el contenido interno de N, C, proteínas y ficobilinas, además del crecimiento y del estado fenológico a lo largo del periodo de crecimiento estival, que se han relacionado con variaciones temporales en disponibilidad de nutrientes, irradiancia, temperatura y fotoperiodo. Los datos se analizaron utilizando una aproximación multivariante (Análisis de Redundancia). Los pulsos ocasionales se debieron fundamentalmente a aportes fluviales y fenómenos de afloramiento costero, pero éstos no produjeron ninguna mejora a corto plazo en la condición fisiológica porque la limitación experimentada por las plantas hizo que éstas dedicaran los recursos disponibles directamente a crecimiento y reproducción. Probablemente, dado el estricto control endógeno del ciclo de vida de N. helminthoides, solamente el fotoperiodo y la temperatura aparecen como factores ambientales importantes: el aumento del fotoperiodo se asocia con el crecimiento, la maduración de las estructuras reproductoras, la fecundación y los aumentos de los contenidos celulares de N, C, proteínas y ficobilinas. El descenso del fotoperiodo en julio, unido al aumento de temperatura, se correlacionó con la liberación de las esporas y la senescencia. Estos resultados sugieren que la especie necesita altos niveles de irradiancia para mantener el crecimiento y la reproducción, lo que obliga a las plantas a crecer y reproducirse en la época estival, aunque teniendo que superar al mismo tiempo la situación de disminución de disponibilidad de nutrientes.
Descargas
Citas
Arrontes, J. – 1993. Nature of the distributional boundary of Fucus serratus on the north shore of Spain. Mar. Ecol. Prog. Ser., 93: 183-193. doi:10.3354/meps093183
Bakum, A. – 1973. Coastal upwelling indices, west coast North America, 1946-71. Seattle, Washington.
Barr, N.G. and T.A.V. Rees. – 2003. Nitrogen status and metabolism in the green seaweed Enteromorpha intestinalis: an examination of three natural populations. Mar. Ecol. Prog. Ser., 249: 133-144. doi:10.3354/meps249133
Beer, S. and A. Eshel. – 1985. Determining phycoerythrin and phycocyanin concentrations in aqueous crude extracts of red algae. Aust. J. Mar. Freshw. Res., 36: 785-792. doi:10.1071/MF9850785
Blanchette, C.A. – 1996. Seasonal pattern of disturbance influence recruitment sea palm Postelsia palmaeformis. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 197: 1-14. doi:10.1016/0022-0981(95)00141-7
Botas, J.A., E. Fernández, A. Bode and R. Anadón. – 1990. A persistent upwelling of the central Cantabrian Coast (Bay of Biscay). Estuar. Coast. Shelf Sci., 30: 185-199. doi:10.1016/0272-7714(90)90063-W
Bracken, M.E.S. – 2004. Invertebrate-mediates nutrient loading increases growth of an intertidal macroalga. J. Phycol., 40: 1032-1041. doi:10.1111/j.1529-8817.2004.03106.x
Breeman, A.M. and M.D. Guiry. – 1989. Tidal influences on the photoperiodic induction of tetrasporogenesis in Bonnemaisonia hamifera (Rhodophyta). Mar. Biol., 102: 5-14. doi:10.1007/BF00391318
Chopin, T., T. Gallant and I. Davison. – 1995. Phosphorous and nitrogen nutrition in Chondrus crispus (Rhodophyta): effects on total phosphorous and nitrogen content, carrageenan production, and photosynthetic pigments and metabolism. J. Phycol., 31: 283-293. doi:10.1111/j.0022-3646.1995.00283.x
Clavier, J., G. Boucher, L. Chauvaud, R. Fichez and S. Chifflet. – 2005. Benthic response to ammonium pulses in a tropical lagoon: implications for coastal environmental processes. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 316: 231-241. doi:10.1016/j.jembe.2004.11.004
Clifton, K.E. and L.M. Clifton. – 1999. The phenology and sexual reproduction by green algae (Bryopsidales) on Caribbean Coral reefs. J. Phycol., 35: 24-34. doi:10.1046/j.1529-8817.1999.3510024.x
Costanzo, S.D., M.J. O’Donohue and W.C. Dennison. – 2000. Gracilaria edulis (Rhodophyta) as a biological indicator of pulsed nutrients in oligotrophic waters. J. Phycol., 36: 680-685. doi:10.1046/j.1529-8817.2000.99180.x
Cunningham, E.M. and M.D. Guiry. – 1989. A circadian rhythm in the long-day photoperiodic induction of erect axis development in the marine red alga Nemalion helminthoides. J. Phycol., 25: 705-712. doi:10.1111/j.0022-3646.1989.00705.x
Dayton, P.K., M.J. Tenger, P.E. Parnell and P.B. Edwards. – 1992. Temporal and spatial patterns of disturbance and recovery in a kelp forest community. Ecol. Monogr., 62: 421-445. doi:10.2307/2937118
Dixon, P.S. and L.M. Irvine. – 1977. Seaweeds of the British Isles. British Museum (Natural History), London.
Duarte, C.M. – 1992. Nutrient concentration of aquatic plants: patterns across species. Limnol. Oceanogr., 37: 882-889. doi:10.4319/lo.1992.37.4.0882
Edwards, M.S. – 2000. The role of alternate life-history stages of a marine macroalga: a seed bank analogue? Ecology, 81: 2404-2415. doi:10.1890/0012-9658(2000)081[2404:TROALH]2.0.CO;2
Fong, P., R.M. Donohoe and J.B. Zedler. – 1994. Nutrient concentration in tissue of the macroalga Enteromorpha as a function of nutrient history: an experimental evaluation using field microcosms. Mar. Ecol. Prog. Ser., 106: 273-281. doi:10.3354/meps106273
Fong, P., K.E. Boyer and J.B. Zedler. – 1998. Developing an indicator of nutrient enrichment in coastal estuaries and lagoons using tissue nitrogen content of the opportunistic alga Enteromorpha intestinalis (L. Link). J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 231: 63-79. doi:10.1016/S0022-0981(98)00085-9
Fujita, R.D., P.A. Wheeler and R.L. Edwards. – 1989. Assessment of macroalgal nitrogen limitation in a seasonal upwelling region. Mar. Ecol. Prog. Ser., 53: 293-303. doi:10.3354/meps053293
Garza-Sánchez, F., J.A. Zertuche-González and D.J. Chapman. – 2000. Effect of temperature and irradiance on the release, attachment and survival of spores of Gracilaria pacifica Abbott (Rhodophyta). Bot. Mar., 43: 205-212. doi:10.1515/BOT.2000.022
González, N., R. Anadón and L. Viesca. – 2003. Carbon flux through the microbial community in a temperate sea during summer: role of bacterial metabolism. Aquat. Microb. Ecol., 33: 117-126. doi:10.3354/ame033117
Grasshoff, K., M. Ehrhardt and K. Kremling. – 1983. Methods of seawater analysis. Verlag Chemie, Weinheim, Germany.
Guiry, M.D. and C.J. Dawes. – 1992. Daylength, temperature and nutrient control of tetrasporogenesis in Asparagopsis armata. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 158: 197-217. doi:10.1016/0022-0981(92)90227-2
Guzmán-Urióstegui, A. and D. Robledo. – 1999. Factors affecting sporulation of Gracilaria cornea (Gracilariales, Rhodophyta) carposporophytes from Yucatan, Mexico. Hydrobiologia, 398/9: 285-290.
Hall, J.D. and S.N. Murray. – 1998. The life history of a Santa Catalina Island population of Liagora californica (Nemaliales, Rhodophyta) in the field and in laboratory culture. Phycologia, 37: 184-194. doi:10.2216/i0031-8884-37-3-184.1
Hernández, I., A. Corzo, F.J. Gordillo, M.D. Robles, E. Sáez, J.A. Fernández and F.X. Niell. – 1993. Seasonal cycle of the gametophytic form of Porphyra umbilicalis: nitrogen and carbon. Mar. Ecol. Prog. Ser., 99: 301-311. doi:10.3354/meps099301
Huppe, H.C. and D.H. Turpin. – 1994. Integration of carbon and nitrogen metabolism in plant and algal cells. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 45: 577-607. doi:10.1146/annurev.pp.45.060194.003045
Hwang, R.L., C.C. Tsai and T.M. Lee. – 2004. Assessment of temperature and nutrient limitation on seasonal dynamics among species of Sargassum from a coral reef, in southern Taiwan. J. Phycol., 40: 463-473. doi:10.1111/j.1529-8817.2004.03086.x
Juanes, J.A. and J.L. McLachlan. – 1992. Productivity of Chondrus crispus Stackhouse (Rhodophyta, Gigartinales) in sublittoral Prince Edwards Island, Canada. II. Influence of temperature and nitrogen reserves. Bot. Mar., 35: 399-405. doi:10.1515/botm.1992.35.5.399
Kamiya, M. and H. Kawai. – 2002. Dependence of the carposporophyte on the maternal gametophyte in three ceramiacean algae (Rhodophyta), with respect to carposporophyte development, spore production and germination success. Phycologia, 41: 107-115. doi:10.2216/i0031-8884-41-2-107.1
Kinlan, B.P., M.H. Graham, E. Sala and P.K. Dayton. – 2003. Arrested development of giant kelp (Macrocystis pyrifera, Phaeophyceae) embryonic sporophytes: a mechanism for delayed recruitment in perennial kelps? J. Phycol., 39: 47-57. doi:10.1046/j.1529-8817.2003.02087.x
Kirk, J.T.O. – 1983. Light and photosynthesis in aquatic ecosystems. Cambridge Univ. Press, Cambridge.
Lartigue, J. and T.D. Sherman. – 2005. Response of Enteromorpha sp. (Chlorophyceae) to a nitrate pulse:nitrate uptake, inorganic nitrogen storage and nitrate reductase activity. Mar. Ecol. Prog. Ser., 292: 147-157. doi:10.3354/meps292147
Lepš, J. and P. Šmilauer. – 2003. Multivariate analysis of ecological data using CANOCO. Cambridge Univ. Press, Cambridge.
Lobban, C.S. and P.J. Harrison. – 1997. Seaweed Ecology and Physiology. Cambridge Univ. Press, Cambridge.
Lowry, O.H., N.J. Rosebrough, A.L. Farr and R.J. Randall. – 1951. Protein measurement with the folin phenol reagent. J. Biol. Chem., 193: 265-275. PMid:14907713
Lubchenco, J. and J. Cubit. – 1980. Heteromorphic life histories of certain marine algae as adaptations to variations in herbivory. Ecology, 61: 676-687. doi:10.2307/1937433
Lüning, K. – 1993. Environmental and internal control of seasonal growth in seaweeds. Hydrobiologia, 260/261: 1-14. doi:10.1007/BF00048997
Martin, M.T. – 1969. A review of the life-histories in the nemalionales and some allied genera. Br. Phycol. J., 4: 145-158.
Martínez, B. and J.M. Rico. – 2002. Seasonal variation of P content and major N pools in Palmaria palmata (Rhodophyta). J. Phycol., 38: 1082-1089. doi:10.1046/j.1529-8817.2002.01217.x
Martínez, B. and J.M. Rico. – 2008. Changes in nutrient content of Palmaria palmata in response to variable light and upwelling in northern Spain. J. Phycol., 44: 50-59. doi:10.1111/j.1529-8817.2007.00440.x
McGlathery, K.J. – 1992. Physiological controls on the distribution of the macroalga Spyridea hypnoides: patterns along a eutrophication gradient in Bermuda. Mar. Ecol. Prog. Ser., 87: 173-182. doi:10.3354/meps087173
McGlathery, K.J. – 1996. Changes in intracellular nitrogen pools and feedback controls on nitrogen uptake in Chaetomorpha linum (Chlorophyta). J. Phycol., 32: 393-401. doi:10.1111/j.0022-3646.1996.00393.x
Naldi, M. and P.A. Wheeler. – 1999. Changes in nitrogen pools in Ulva fenestrata (Chlorophyta) and Gracilaria pacifica (Rhodophyta) under nitrate and ammonium enrichment. J. Phycol., 35: 70-77. doi:10.1046/j.1529-8817.1999.3510070.x
Neish, A.C., P.F. Shacklock, C.H. Fox and F.J. Simpson. – 1977. The cultivation of Chondrus crispus. Factors affecting growth under greenhouse conditions. Can. J. Bot., 55: 2263-2271. doi:10.1139/b77-256
Nielsen, K.J. – 2003. Nutrient loading and consumers: agents of change in open-coast macrophyte assemblages. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 100: 7660-7665. doi:10.1073/pnas.0932534100 PMid:12796509 PMCid:164644
O’Riordan, R.M., F. Arenas, J. Arrontes, J.J. Castro and T. Cruz. – 2004. Spatial variation in the recruitment of the intertidal barnacles Chthamalus montagui Southwart and Chthamalus stellatus (Poli) (Crustacea: Cirripedia) over an European scale. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 304: 243-264. doi:10.1016/j.jembe.2003.12.005
Palmer, M.W. – 1993. Putting things in even better order: the advantages of Canonical Correspondence Analysis. Ecology, 74: 2215-2230. doi:10.2307/1939575
Pedersen, M.F. and J. Borum. – 1996. Nutrient control of alga growth in estuarine waters. Nutrient limitation and the importance of nitrogen requirements and nitrogen storage among phytoplankton and species of macroalgae. Mar. Ecol. Prog. Ser., 142: 261-272. doi:10.3354/meps142261
Pedersen, M.F. and J. Borum. – 1997. Nutrient control of estuarine macroalgae: growth strategy and the balance between nitrogen requirements and uptake. Mar. Ecol. Prog. Ser., 161: 155-163. doi:10.3354/meps161155
Pedersen, A., G. Kraemer and C. Yarish. – 2004. The effects of temperature and nutrient concentrations on nitrate and phosphate uptake in different species of Porphyra from Long Island Sound (USA). J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 312: 235-252. doi:10.1016/j.jembe.2004.05.021
Phil, P., G. Magnusson, I. Isaksson and I. Wallentinus, I. – 1996. Distribution and growth dynamics of ephemeral macroalgae in shallow bays on the Swedish west coast. J. Sea. Res., 35: 169-180.
Pueschel, C.M. and R.E. Korb. – 2001. Storage of nitrogen in the form of protein bodies in the kelp Laminaria solidungula. Mar. Ecol. Prog. Ser., 218: 107-114. doi:10.3354/meps218107
Reed, D.C., A.W. Ebeling, T.W. Anderson and M. Anghera. – 1996. Differential reproductive responses to fluctuating resources in two seaweeds with different reproductive strategies. Ecology, 77: 300-316. doi:10.2307/2265679
Rico, J.M. and C. Fernández. – 1996. Seasonal nitrogen metabolism in an intertidal population of Gelidium latifolium (Gelidiaceae, Rhodophyta). Eur. J. Phycol., 31: 149-155. doi:10.1080/09670269600651321
Sánchez, I. and C. Fernández. – 2006. Resource availability and invasibility in an intertidal macroalgal assemblage. Mar. Ecol. Prog. Ser., 313: 85-94. doi:10.3354/meps313085
Sánchez, I., C. Fernández and J.M. Rico. – 2003. Distribution, abundance and phenology of two species of Liagora (Nemaliales, Rhodophyta) in northern Spain. Phycologia, 42: 7-17. doi:10.2216/i0031-8884-42-1-7.1
Schoschina, E.V., N.V. Makarov, G.M. Voskoboinikov and C. van der Hoek. – 1996. Growth and reproductive phenology of nine intertidal algae on the Murman coast of the Barents Sea. Bot. Mar., 39: 83-93. doi:10.1515/botm.1996.39.1-6.83
Ter Braak, C.J.F. – 1999. Ordination. In: R.H.G. Jongman, C.J.F. ter Braak, and O.F.R. van Tongeren (eds.), Data Analysis in Community and Landscape Ecology, pp. 91-173. Cambridge Univ. Press, Cambridge, UK.
Valiela, I. – 1995. Marine Ecological Processes. Springer, New York.
Vergara, J.J., K.T. Bird and F.X. Niell. – 1995. Nitrogen assimilation following NH4+ pulses in the red alga Graciliaropsis lemaneiformis: effect on C metabolism. Mar. Ecol. Prog. Ser., 122: 253-263. doi:10.3354/meps122253
Wheeler, P.A and B.R. Björnsäter. – 1992. Seasonal fluctuations in tissue nitrogen, phosphorous, and N:P for five macroalgal species common to the Pacific northwest coast. J. Phycol., 28: 1-6. doi:10.1111/j.0022-3646.1992.00001.x
Descargas
Publicado
Cómo citar
Número
Sección
Licencia
Derechos de autor 2011 Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC)

Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución 4.0.
© CSIC. Los originales publicados en las ediciones impresa y electrónica de esta Revista son propiedad del Consejo Superior de Investigaciones Científicas, siendo necesario citar la procedencia en cualquier reproducción parcial o total.Salvo indicación contraria, todos los contenidos de la edición electrónica se distribuyen bajo una licencia de uso y distribución “Creative Commons Reconocimiento 4.0 Internacional ” (CC BY 4.0). Puede consultar desde aquí la versión informativa y el texto legal de la licencia. Esta circunstancia ha de hacerse constar expresamente de esta forma cuando sea necesario.
No se autoriza el depósito en repositorios, páginas web personales o similares de cualquier otra versión distinta a la publicada por el editor.